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Cell 重磅!四种原始辐鳍鱼基因组揭示了脊椎动物从水生到陆生的遗传演化机制

发布时间:2021-2-5 9:18:33阅读次数: 分享到:

2021年2月5日,中科院水生生物研究所联合国内多家单位在国际顶级期刊Cell上发表了题为“Tracing the genetic footprints of vertebrate landing in non-teleost ray-finned fishes”的研究论文,该研究构建了四种原始辐鳍鱼高质量的参考基因组,随后结合基因组、转录组学、分子生物学等多组学的比较分析,从肢体发育、肺发育、心血管发育等多角度阐述了脊椎动物从水生到陆生的遗传演化机制,为脊椎动物的发育与进化生物学研究提供了新见解。菲沙基因有幸参与了本研究的部分工作。


图1  文章发表信息


研究背景

大约3-4亿年前,一部分海洋动物进化为辐鳍鱼类(ray-finned fishes),另一部分进化成了肉鳍鱼(lobe-finned fishes),前者继续留在水中,后者则进化成了包括人在内的陆生脊椎动物(四足类)。在这一漫长的进化历程中,呼吸系统、运动系统、神经系统的形态和生理功能都发生了显著变化。但时至今日,“从硬骨鱼祖先到肉鳍鱼祖先再到陆生脊椎动物各种进化改变的遗传机制”这一重大科学问题仍悬而未决。因此,对现存的鱼类活化石-如肺鱼、早期辐鳍鱼进行多组学研究,是解析此科学问题的关键所在。

图2  陆生脊椎动物的演化历程

研究思路

材料:多鳍鱼(Polypterus senegalus)、匙吻鲟(Polyodon spathula)、弓鳍鱼(Amia calva)、鳄雀鳝(Atractosteus spatula

测序策略:多鳍鱼(ONT+ Illumina+ Hi-C)、匙吻鲟&弓鳍鱼&鳄雀鳝(Illumina)

重要名词:Bichir(多鳍鱼)、Actinopterygians(辐鳍鱼)、Paddlefish(匙吻鲟)、Bowfin(弓鳍鱼)、Alligator gar(鳄雀鳝)、Crown jawed vertebrates(有颌类脊椎动物)、Cartilaginous(软骨鱼)、Neoteleostei(真骨鱼)

研究结果

1. 四种原始辐鳍鱼基因组的组装、注释及其进化关系

研究者利用ONT+Hi-C技术构建了多鳍鱼染色体水平的参考基因组(Contig N50=4.53Mb),利用二代测序构建了匙吻鲟、弓鳍鱼、鳄雀鳝基因组草图,BUSCO值为89%-96%。通过注释,共得到18839~23374个蛋白编码基因,重复序列占比14%~44%,TcMar-Tc1是最丰富的转座子类型。


尽管目前已对现存的和灭绝的脊椎动物进行了多次系统进化分析,但仍存在争议,争议的核心问题之一就是软骨鱼和全骨鱼的分类关系。本研究中,研究者基于27个物种的359个同源序列构建了系统进化树,结果表明多鳍目是辐鳍类的姊妹群,鲟目是新鳍亚纲的姊妹群,这与其它研究结果相一致。

图3  脊椎动物的系统进化图


2. 早期辐鳍鱼的基因组进化

研究者重建了早期辐鳍鱼的核型,获得38条原始染色体。与硬骨鱼相比,非硬骨鱼与鸡的同源性更高(例如多鳍鱼与鸡同源性达到51%),且辐鳍鱼与人的同源性(9-36%)也比硬骨鱼高(6-7%)。这说明在硬骨鱼全基因组加倍之前,辐鳍鱼保留了更多的祖先基因组结构。此外,辐鳍鱼还存在22个染色体融合事件,增加了其基因组大小。


结合同义替代率(Ks)、系统发育、4dTv值分析,研究者鉴定到匙吻鲟与小体鲟各自经历了独立的3R WGD事件,分别发生在121百万年前和51百万年前。在3R WGD事件后,基因保留率及功能基因选择也存在差异,匙吻鲟保留了31%的基因,功能注释集中在与生物合成过程、基因表达和代谢过程相关的通路中;小体鲟保留了70%的基因,功能注释集中在与细胞增殖和发育相关的通路中。

图4  重建辐鳍鱼的祖先染色体


3.脊椎动物从水生到陆生的适应性进化

脊椎动物从水生到陆生的进化过程,涉及到多器官、多系统的协同演化,本研究中,研究者利用多组学重点探讨了肢体发育、嗅觉、肺、循环系统进化的分子机制,主要结论如下。


(1)肢体发育

通过已有研究结果,研究者猜想颌类脊椎动物的祖先通过胸鳍连接关节来灵活摆动,但在硬骨鱼中消失了。随后通过多方面的比对分析,研究者发现除硬骨鱼外,包含软骨鱼在内的多种颌类脊椎动物都存在多个保守增强子,尤其是mm703(可以调控Osr2基因的表达)。因此保守增强子可能是影响早期脊椎动物肢体发育的重要因素。

图5 多鳍鱼早期肢体发育和Osr2基因在其胸鳍中的原位表达


(2)嗅觉感受器的早期起源

嗅觉受体基因(OR)在检测环境中的气味分子起关键作用,而α和γ类型的OR基因又是嗅觉感受器所必须的,且也是四足动物中主要的OR基因。与软骨鱼相比,辐鳍鱼和肉鳍鱼拥有更多的OR基因,但硬骨鱼中又不存在α和γ类型的OR基因,取而代之的是与检测水溶性气味相关的OR基因;且有些非硬骨鱼的辐鳍鱼同时具有多种OR基因(包含α和γ、水溶性OR),例如多鳍鱼。因此,在鱼类进化为四足类的过程中,水溶性的OR可能与空气性的OR存在相互作用。

图6  有颌类脊椎动物嗅觉受体的不同特征


(3)肺与循环系统的进化

通过对8种鱼类的10种组织进行转录组分析,研究者证明了肺和鱼鳔的同源性。结合特异性表达基因和差异性表达基因的分析,支持了解剖学中肺演化的相关事实。即肺的功能和形态可以追溯到所有硬骨鱼的共同祖先,这一时期的‘原肺’在多鳍鱼和肺鱼中继续演化成更为成熟的肺,而在真骨鱼里演变成鱼鳔。


在循环系统方面,陆生脊椎动物的心肺经历了从单循环到多循环的演变历程,许多有重要调节功能的基因元件在多鳍鱼里也能找到。但由于缺失CNE原件,真骨鱼演化出了复杂的心血管系统,以适应低氧的水生环境。

图7  辐鳍鱼中与肺相关基因的表达情况


总结

本研究选取的多鳍鱼、匙吻鲟、弓鳍鱼、鳄雀鳝等4种辐鳍鱼具有许多硬骨鱼祖先的基因组特征,其参考基因组的构建为硬骨鱼早期进化研究提供了新的理论依据。在软骨鱼与硬骨鱼中鉴定到的许多与肢体和肺发育相关的基因与调控元件,证实了早期有颌脊椎动物已经存在相关调控网络且在不断进化。总之,此论文为陆生脊椎动物的发育与进化生物学研究提供了新见解。

本研究的通讯作者为张国捷教授(深圳华大基因研究院/中科院昆明动物所/哥本哈根大学)、何舜平研究员(中科院水生所)、朱敏研究员(中科院古脊椎动物与古人类研究所)和王文教授(西北工业大学/中科院昆明动物所),第一作者为毕旭鹏(中科院水生所/深圳华大基因研究院)、王堃(西北工业大学)、杨连东(中科院水生所)、潘海林(深圳华大基因研究院)、姜海峰(中科院水生所)和危起伟(中国水产科学研究院长江水产研究所)。


原文链接:

https://www.cell.com/cell/fulltext/S0092-8674(21)00089-1

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