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又一篇!菲沙助力邓兴旺院士和何航团队首次发现光调控植物染色质高级结构!

发布时间:2024-5-24 10:13:34阅读次数: 分享到:

染色质高级结构如loop、TAD、A/B compartment在基因调控中具有重要作用。光照作为调控植物发育的关键因素,影响种子形态及核架构动态,促进特定基因的转录激活与染色质重塑。然而,光照如何通过动态高级染色质结构精细调控基因表达的具体机制尚不完全清楚。

近日,北京大学现代农业研究院邓兴旺院士和何航团队在Plant Biotechnology Journal(IF:13.8)发表了题为Light control of three-dimensional chromatin organization in soybean的论文。该研究通过Hi-C技术分析大豆子叶、弯钩和下胚轴的高级染色质结构,识别了各器官中的A/B compartment、A/B sub-compartments、TAD和远距离互作,发现光照引起的染色质结构变化在三种组织间存在差异。通过整合Hi-C、CUT&Tag及RNA-seq数据,该研究鉴定了与成簇SAURsSmall Auxin-Upregulated RNAs)相关的TAD,揭示了其光响应性和组织特异性调控,以及SAURs簇构建的TAD通过光照诱导的染色质紧缩,介导了RNAPII对SAURs的转录调控。该研究强调了光照调控染色质高级结构在植物基因表达调控中的重要作用。菲沙基因承担了该研究的Hi-C实验部分相关工作。

图1 文章信息



研究思路


研究材料:大豆幼苗的子叶、弯钩和下胚轴

研究方法:Hi-C、CUT&Tag、RNA-seq



研究结果


1. 光调控植物的染色质高级结构

为了模拟不同光照条件对植物形态建成的影响,研究设置了连续黑暗(cD)、黑暗后接续1小时(D1L)、6小时(D6L)、24小时光照(D24L)以及持续白光照射(cL)等多种处理方案(图2a)。此设计基于先前研究,即拟南芥从暗形态建成转向光形态建成时表现出的去黄化表型依赖于光照。在不同光照处理下,记录大豆幼苗的生长表现,如下胚轴伸长、弯钩展开情况及子叶颜色变化,观察到光照诱导的去黄化现象,包括弯钩开放和子叶绿化等(图2b)。从经历上述五种光照条件的4天大幼苗中分别收集子叶、弯钩和下胚轴组织,利用RNA-seq分析光照响应基因的表达变化。同时,将持续暗中和光下分别生长4天的大豆幼苗的子叶、弯钩和下胚轴进行Hi-C实验并构建超高分辨率染色质互作图谱。此外,利用CUT&Tag技术检测RNAPII Ser2P和H3K9me2、H3K27me3等表观遗传修饰的分布(图2c)。

图2 大豆光形态建成(a-b)和多组学实验设计(c)


该研究通过Hi-C互作图谱比较黑暗与光照条件下的染色质互作模式,发现光照可增加全基因组范围内的染色质相互作用,尤其是在三个取样组织中。通过计算各组织在不同光照条件下的平均内染色体互作概率,量化描述了基因组距离与染色质相互作用强度的关系。研究结果显示,从暗形态建成向光形态建成转变过程中,大豆基因组展现出显著的结构可塑性(图3)。光照不仅改变了整体染色质构象,还在不同器官中触发了特定的染色质压缩,表明植物细胞能够根据所处的光照环境,在器官层面进行染色质结构的特异性重排,从而影响基因表达和植物发育。

图3 下胚轴在cD和cL条件下的全基因组染色质结构


2. 光照诱导的sub-compartment转换与基因表达

接下来,该研究深入分析光照诱导的高级染色质结构变化。首先,从Hi-C数据中识别出活性常染色质(A compartment)和非活性异染色质(B compartment),并观察compartment内和compartment间的相互作用强度。研究发现,光照条件下B compartment内的相互作用增强,暗示着全染色体臂上的染色质互作增加(图4a-b),这与Hi-C互作图中显示的光诱导染色质压缩相吻合(图3中间)。 研究进一步细化每个染色体的sub-compartment结构,并结合CUT&Tag数据(如H3K9me2、H3K4me3、RNAPII Ser2P、H3K27ac和H3K27me3),识别出八种sub-compartment类型(A.1.1至A.2.2,B.1.1至B.2.2)(图4c),这些sub-compartment与正负表观遗传标记的分布相关联,且在不同光照条件下展现出不同的景观。

图4 a:三种组织在持续黑暗和光照的compartment内和compartment间的相互作用强度;b:20条染色体在持续黑暗和光照处理下的compartment强度(compatrment强度通过计算A-A和B-B相互作用的数量除以A-B相互作用的数量得到);c:下胚轴Chr 16的sub-compartment分布和特征


为了探究sub-compartment领域与转录活性的关系,研究使用RNA-seq测量了八种sub-compartment内的转录情况。结果表明,A sub-compartment的转录活性普遍高于B sub-compartment,且转录活性随sub-compartment类型的顺序(A.1.1至B.2.2)逐渐降低,这一规律在所有组织中均得到证实(图5)。

图5 持续黑暗下子叶中每种sub-compartment(A.1.1至B.2.2)的转录活性


研究观察到光照引起sub-compartment间的转换,尤其是弯钩和下胚轴中更为频繁。B到A转换区域内的基因表达水平高于A到B转换区域(图6)。这种转换与光形态建成过程中组织特异性基因激活有关,比如下胚轴中与光反应相关的基因和弯钩中与发育过程相关的基因表达上调。

图6 三种组织从黑暗到光照的sub-compartment变化动态和相应的基因表达变化


3. TAD在大豆基因组中的存在、动态变化及其与光响应基因调控的关联

通过分析5 kb分辨率下的Hi-C互作图谱,研究识别出分布在黑暗和光照处理的不同组织中的TADs。TADs被分为两类:保守型(边界强度和位置在黑暗与光照下无变化)和动态光依赖型(光照下边界强度变化,形成或消失)。对动态光依赖型TADs的表观遗传分析揭示这些区域富含抑制性标记H3K27me3,提示光调控可能通过改变表观遗传状态影响TAD的形成和维持,这一过程在不同组织中表现出特异性。

研究聚焦于光照下呈现动态变化的TADs,发现在某些TADs内包含SAURs基因家族(图7a)。通过对比黑暗和光照条件下的Hi-C互作热图,发现特定簇状SAURs所在的TAD在光照下更加紧凑,特别是在下胚轴中(图7a)。进一步分析显示,黑暗中这些TADs富含延伸中的RNAPII Ser2P,而光照下则减少,表明RNAPII可能参与了光照诱导的SAURs转录激活(图7a-b)。SAURs基因分为成簇(clustered-SAURs)和独立分布(individual SAURs),它们对光响应方式不同,其中成簇SAURs在弯钩和下胚轴中随光照时间延长而下调,但持续光照下又上调,而独立SAURs则表现出更复杂的响应模式(图7c)。通过使用转录延长抑制剂flavopiridol(FVP),研究证明了RNAPII在SAURs表达和幼苗发育中的关键作用,其抑制作用影响了下胚轴和根的伸长(图7d)。

图7 a:簇状SAURs组成的TADs结构在光/暗条件下的强度变化;b:簇状SAURs上的RNAPII在光/暗条件下的转录延伸;c:光形态建成过程中簇状SAURs的组织表达特异性;d:FVP抑制剂阻碍RNAPII转录延伸对植物生长发育的影响


研究还发现,特定SAURs簇与发育调控因子ULTRAPETALA1/2ULT1/2)之间存在光依赖性增强的远距离相互作用(图8a)。此外,研究揭示了动态染色质loop在光诱导下形成或消失,其中SAURs是位于动态loop的锚点上最丰富的基因家族之一(图8c),表明这些loop结构参与了光照响应基因表达的调控。同时,新增loop中H3K27me3积累增加,表明H3K27me3可能参与了光诱导的大规模染色质结构形成,也进一步支持了染色质loop在植物基因表达调控中的作用。

图8 a:SAURs簇与ULT1/2形成的远距离互作(a中黑色矩形)

c:loop的基因富集结果



小 结


综上,该研究通过整合Hi-C、CUT&tag和RNA-seq等多组学数据,系统研究了光对不同层级染色质高级结构的调控,揭示了光通过三维基因组介导不同器官的生长发育的调控机制。其中,研究定义了大豆不同组织中精细的染色质sub-compartment结构,揭示了这些sub-compartment与特定表观遗传标记、转录活性的紧密联系,特别是在光照条件改变导致的sub-compartment重排与基因表达变化之间建立了直接关联。此外,该研究发现光调控植物的特定TAD的动态变化影响SAURs基因家族的表达,进而调控植物的生长发育。研究还强调了光信号通过RNAPII活性和特定表观遗传修饰(如H3K27me3)在基因表达调控中的关键作用,为理解光调控植物基因表达和发育的机制提供了新的见解。


北京大学现代农业研究院与以色列特拉维夫大学联合培养博士研究生李竹和北京大学现代农业研究院孙林华博士为论文共同第一作者;北京大学现代农业研究院邓兴旺院士和何航研究员为共同通讯作者;北京大学现代农业研究院科研助理徐晓刘禹彤参与了本项研究。本研究得到了国家自然科学基金重点项目、山东省重点研发计划、北京大学博雅博士后奖学金的支持。生物信息学分析得到了北京大学现代农业研究院高性能计算服务器的支持。


参考文献

Li Z, Sun L, Xu X, et al. Light control of three‐dimensional chromatin organization in soybean[J]. Plant Biotechnology Journal, 2024.

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